Las plantas parásitas han evolucionado independientemente al menos 12 veces en 1% de las plantas con flores (4750 especies en 292 géneros de plantas con flores). Distintas estrategias han desarrollado para derivar nutrientes de sus plantas hospederas, desde aquellas que obtienen sus nutrientes indirectamente de otra planta por medio de hongos micorriza hasta aquellas que se alimentan directamente de otra planta generalmente a través de raíces modificadas.
El estudio de las plantas parásitas se ha centrado en aquellas que son consideradas como patógenos debido al impacto negativo en plantas hospederas cultivadas por humanos. Sin embargo, estos patógenos solo constituyen el 6% de los géneros descritos como plantas parasitas y la mayoría de las especies de plantas parásitas no solo no dañan a los cultivos, sino que son componentes clave en los ecosistemas. Las interacciones entre las plantas parásitas y sus plantas hospederas, igual que otras interacciones biológicas, están siendo modificadas con la fragmentación del hábitat, aumentando la prevalencia de la infección a nivel local y aparentemente el número de especies de plantas hospederas a nivel geográfico. Por ello, estudiamos la ecología y evolución de las interacciones entre muérdagos y sus árboles hospederos.
Palabras clave: Muérdagos, hospedero
Los muérdagos son un grupo funcional de plantas parásitas que requieren de un árbol hospedero para completar su ciclo de vida. Los muérdagos que son parásitos aéreos se adhieren a las ramas del hospedero a través de una conexión vascular especializada llamada haustorio (raíz modificada; Figura 1), con el cual sustraen agua y nutrientes del hospedero aún siendo capaces de fotosíntesis (hemiparásitas). El Orden Santalales contiene el mayor número de géneros (61%, 179 géneros) y especies (51%, 2428 especies) de plantas parásitas, de las cuales el 83% de los géneros y el 95% de las especies son hemiparásitas. En México se distribuyen 162 especies de muérdagos, pertenecientes a 6 de las 20 familias de plantas de Santalales. En particular, los muérdagos en el género Psittacanthus juegan un papel clave en la estructura y función de los ecosistemas. Como muchas otras plantas, estos muérdagos son polinizados y dispersados por vectores animales: el néctar en sus flores es consumido por varias especies de colibríes, insectos y murciélagos; los frutos ricos en lípidos y azúcares son consumidos por especies de aves, muchas de estas migratorias; las hojas son consumidas por orugas y chinches para la extracción de metabolitos secundarios usados en la atracción de hembras; las plantas en su totalidad proveen lugares de anidamiento para especies de aves. Adicionalmente, los muérdagos desempeñan un papel fundamental en el ciclo de nutrientes, donde la caída de sus hojas modifica la dinámica de nutrientes y aumenta la colonización de micorrizas y diversidad funcional del sotobosque beneficiando de modo indirecto a un mayor número de especies.
En México se han reportado que los muérdagos Psittacanthus parasitan árboles hospederos pertenecientes a más de 50 géneros, en más de 50 familias de angiospermas y gimnospermas. Crecen en distintos ambientes, desde desiertos y matorrales en el norte de México, pasando por bosques de niebla y bosques de pino en el centro del país, hasta selvas perennifolias y selvas bajas en el sureste de México. Existe evidencia de que algunas especies son especialistas de árboles dentro de géneros específicos, pero otras son capaces de infectar a distintas especies de árboles dentro de varias familias. En general, se cree que estos muérdagos se establecen definitivamente en su hospedero en función de la compatibilidad con éste y de las condiciones ambientales circundantes. Debido a la intrincada relación entre los muérdagos, sus vectores y sus hospederos, la especificidad entre muérdagos y sus hospederos depende de varios factores ligados a su complejo ciclo de vida (Figura 2). Las semillas de estos muérdagos son dispersadas por aves que consumen sus frutos, que posteriormente las regurgitan o defecan en una rama del hospedero. Las semillas se adhieren inicialmente al hospedero con un “pegamento natural” (viscina), para posteriormente germinar y penetrar la corteza del hospedero por medio del haustorio, y así dar inicio a la extracción de agua y nutrientes. Al florecer el polen es dispersado entre flores por colibríes y otros vectores animales para entrecruzarse. Una vez fecundado el óvulo, el desarrollo del fruto inicia y en un par de meses completan su maduración para ser consumidos por las aves e iniciar un nuevo ciclo de vida.
A la fecha, no se entienden del todo las razones de la aparente dicotomía entre muérdagos especialistas y generalistas, pero se sospecha que el rango de distribución, tanto del hospedero como del parásito, las condiciones ambientales, y la calidad y abundancia de los hospederos juegan un papel importante. El grado de especialización de los muérdagos por sus hospederos dependen de la frecuencia de los hospederos y en general existe una mayor prevalencia de muérdagos en los hospederos más frecuentes y en los de mayor compatibilidad, ya sea por la estructura de su madera o por los recursos que ofrecen (Figura 3). En México existen algunos muérdagos que sólo parasitan especies de gimnospermas (e.g., P. macrantherus en Pinus), lo que puede deberse a la particular estructura y composición de la madera de estos hospederos. También existen especialistas de especies de angiospermas (e.g., P. sonorae en Bursera microphylla), lo cual posiblemente esté también ligado a la distribución geográfica y nicho ecológico de estos hospederos. Por otro lado, existen especies de amplia distribución en México que son generalistas. Por ejemplo, las especies cercanamente emparentadas P. schiedeanus, P. calyculatus y P. angustifolius parasitan una gran cantidad de hospederos de angiospermas y gimnospermas (e.g., Quercus, Pinus, Bursera, Rhus, Liquidambar, Acacia), lo que nos habla de la enorme plasticidad y capacidad de infección de estas especies. No obstante, estas especies muestran una especialización de hospederos a nivel regional, lo que parece estar relacionado, al menos parcialmente, a la distribución de los hospederos y a las condiciones climáticas de la zona (e.g., P. schiedeanus en Liquidambar en el centro de Veracruz; P. calyculatus en Quercus en el occidente de México).
La prevalencia y la dinámica de la infección por los muérdagos Psittacanthus no sólo dependen de la distribución y disponibilidad de hospederos en el espacio, sino de la conducta de los dispersores de semillas, la modificación del paisaje por la agricultura y fragmentación del bosque, y los efectos de borde que éstas generan (Figura 4). De esta manera, la conducta de forrajeo de las aves y la abundancia de las distintas especies de árboles determinan el lugar de deposición de las semillas. Pero la identidad y las características del árbol hospedero, así como las condiciones ambientales, también afectan el establecimiento exitoso de las plántulas y adultos. Así, es posible que especies generalistas se encuentren en un estado temprano de especiación donde éstas, dadas las condiciones ambientales, la conducta y movilidad de sus vectores, y la distribución de los potenciales hospederos, se encuentren en proceso de formación de razas de muérdagos regionales con mayor especificidad por hospederos particulares. Los patrones de especificidad observados en este grupo de muérdagos son reflejo de múltiples factores relacionados a las intrincadas interacciones de estas plantas con hospederos, polinizadores y dispersores. A la fecha, lo que conocemos de la ecología y evolución de los muérdagos Psittacanthus ha servido para responder parcialmente porqué hay especies aparentemente especialistas y otras más generalistas. Pero sigue habiendo muchas preguntas abiertas: ¿Cuáles especies son generalistas y cuáles especialistas? ¿En que consiste la especialización? ¿Qué mecanismos están involucrados en la evolución de generalistas y especialistas? ¿Cuáles son las consecuencias ecológicas y evolutivas de las dos estrategias? En realidad, estamos lejos de entender esta dicotomía entre generalistas y especialistas, lo cual estamos abordando actualmente en nuestros laboratorios.
Agradecimientos
Se agradece al CONACyT que hace posible esta investigación a través del financiamiento de los proyectos de Ciencia Básica 155686 “Evolución de Psittacanthus en Mesoamérica: Sistemática, filogeografía, ecología y manejo, y especiación” y A1-S-26134 “Genómica de Psittacanthus: especiación, haustorio, y hemiparasitismo”
Índice de Figuras
Fig 1. Detalle del haustorio, área de conexión entre el muérdago y su hospedero. Foto: Ernesto A. López Huicochea
Fig 2. Árbol hospedero infestado de muérdagos Psittacanthus mayanus en la Península de Yucatán y varios estadios de su ciclo de vida. Fotos: Ernesto A. López Huicochea
Fig 3. Psittacanthus auriculatus, y varios estadios de su ciclo de vida, es endémica a los Valles Centrales de Oaxaca y especialista en especies de Acacia. Fotos: Juan Francisco Ornelas
Fig 4. Psittacanthus schiedeanus, y varios estadios de su ciclo de vida, es común en varias especies de árboles hospederos en los bordes de los fragmentos de bosque mesófilo de montaña de los alrededores de Xalapa. Fotos: Ernesto A. López Huicochea y Juan Francisco Ornelas
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