Proteasas y hongos fitopatógenos

Jire Muñoz, Eric E. Hernández, Sobeida Sánchez y Diana Sánchez

Artículo publicado en el Portal Comunicación Veracruzana el día 07 de diciembre 2021

Los hongos fitopatógenos producen proteasas que son enzimas que pueden hidrolizar (cortar) a las proteínas de las plantas durante el proceso de infección y establecimiento de la enfermedad. De acuerdo con las características en su estructura y la forma en que llevan a cabo la hidrólisis, las proteasas se agrupan en múltiples familias. En el Instituto de Ecología A.C. (INECOL) estamos interesados en conocer los mecanismos de acción, así como la contribución de las proteasas de la familia S8 de hongos fitopatógenos asociados a escarabajos ambrosiales, al establecimiento de las enfermedades en árboles y plantas de interés ecológico o comercial. 

Palabras clave: Proteasas S8, hongos fitopatógenos, respuesta de defensa vegetal.

 

Con frecuencia, en las frutas y verduras que consumimos o en las plantas que tenemos en casa, podemos observar la presencia de manchas negras, pudriciones, hojas marchitas o mohos que hacen que los alimentos no sean agradables, y que nuestro jardín luzca enfermo o incluso moribundo. Estos daños suelen ser ocasionados por hongos fitopatógenos, microorganismos capaces de atacar a las plantas, enfermarlas e incluso matarlas. Las plantas poseen un sistema de defensa que les permite reconocer e intentar salvarse del ataque de los hongos. Imaginemos que las células vegetales son ciudades amuralladas, con guardias atentos al ataque del enemigo; en donde la muralla es la pared celular y sus sistemas de defensas son proteínas y otras moléculas que pueden detectar, inactivar o destruir al enemigo. En algunas ocasiones las defensas con las que cuenta la planta no son suficientes y el hongo logra la victoria a expensas de la planta. Ello lo consiguen en parte, mediante la secreción de enzimas llamadas proteasas que tienen la función de hidrolizar las proteínas de la planta, es decir son proteínas que destruyen proteínas.

Fig 1. Catálisis realizada por las proteasas de serina. A. Formación y ruptura de un enlace peptídico: el grupo amino de un aminoácido (grupo R2) desplaza al grupo hidroxilo de otro aminoácido (grupo R1) para formar el enlace peptídico (en amarillo). La reacción contraria es la ruptura de un enlace peptídico. La reacción de síntesis libera una molécula de agua y la reacción inversa rompe una molécula de agua (llamando a estas reacciones hidrolíticas). B. Estructura de las proteasas de serina con la tríada de aminoácidos catalíticos en el sitio activo: ácido aspártico (Asp), histidina (His) y serina (Ser). C. Ruptura del enlace peptídico (la acción de la proteasa está indicada con una línea punteada roja), la proteína al fragmentarse ya no cumple con su función celular. Las figuras fueron adaptadas de Erez et al., 2009; Nelson & Cox, 2004 y Mótyán et al., 2013 creada con BioRender.com por Eric Hernández.

 

Pero ¿cómo lo hacen? Las proteínas están formadas por aminoácidos que se conectan a través de enlaces peptídicos que se forman entre el grupo carboxilo de un aminoácido con el grupo amino del otro aminoácido (Fig. 1a). De acuerdo con la base de datos MEROPS, las proteasas son agrupadas en múltiples familias y la familia S8 (Serina endopeptidasa subtilisina y homólogos) se distingue por agrupar a proteasas con un sitio activo formado por la triada de aminoácidos: histidina (His), serina (Ser) y ácido aspártico (Asp; Fig. 1b) y que son los responsables de llevar a cabo la hidrólisis (Rawlings et al., 2018; Fig. 1c, Fig 2). La familia S8 es la más abundante y diversa en hongos e interesantemente existe un mayor número de proteasas de esta familia en aquellos hongos que están relacionados con las plantas (Muszewska et al., 2017), más aún, a esta familia se le ha correlacionado con los procesos de patogenicidad. Por ejemplo; la pérdida del gen PePRT que codifica una serina proteasa S8 secretada por el hongo fitopatógeno Penicillium expansum, disminuye la virulencia en frutos de manzana y afecta la morfología del hongo (Levin et al., 2019, 2021),  resultados similares se han obtenido en el hongo Magnaporthe oryzae (Saitoh et al., 2009).

Fig 2. Alineamiento de las secuencias de aminoacidos de diversas proteasas de la famila S8 de diferentes hongos fitopatógenos. Se muestra un fragmento de la secuencia donde se resalta en recuadros de color magenta los aminoacidos que conforman la triada catalitica, D: ácido aspártico, H: histidina y S:serina. La figura fue realizada por Eric Hernández utilizando el software Jalview.

 

 

La proteasa Prb1 está relacionada con la patogénesis y mediante mutantes donde el gen fue eliminado presentaron alteraciones fenotípicas como reducción de los conidios y de las hifas aéreas en Alternaria alternata, reducción de la esporulación en Cryphonectria parasitica y reducción de las tasas de crecimiento en Fusarium graminearum (Fu et al., 2020; Shi et al., 2014; Xu et al., 2020). Por lo que Xu y colaboradores (2020) propusieron que el gen Prb1 controla la virulencia de F. graminearum mediante diferentes vías: la producción de la toxina deoxinivalenol, la ruta de biosíntesis del glicerol y la autofagia (Fig. 3). 

Fig 3. Proteasas S8 secretadas en la interacción hongo fitopatógeno-planta. Las proteasas S8 (A-D) son secretadas durante el proceso de fitopatogenicidad. A. Bcser2 es producida por Botrytis cinerea,está asociada con la penetración de la célula huésped y en la esporulación.B. Prb1 esta relacionada con la patogénesis de A. alternataC. parasitica y F. graminearum.C. SPM1 de M. oryzae, está en la vacuola y es clave en la infección en arroz. D. PePRT homóloga a SPM1 secretada por P. expansum es un factor de virulencia. E. En respuesta, la planta produce proteasas para regular sus procesos de defensa y contribuir a su respuesta inmune. En contraparte, los hongos también pueden secretar inhibidores de proteasas (Organelos celulares: A= apoplasto, C= citosol, CL= cloroplastos, MC= membrana citoplasmática, N= Núcleo, PC= Pared celular, RE= Retículo endoplasmático, V= vacuola). La figura fue creada con BioRender.com por Jire Muñoz y Eric Hernández.

 

En el Instituto de Ecología A.C. (INECOL) estamos interesados en identificar las proteasas S8 que secretan algunos hongos fitopatógenos, en particular aquellos hongos que son simbiontes de los escarabajos ambrosiales. Los escarabajos ambrosiales son insectos del tamaño de la punta de un lápiz que transportan hongos simbiontes en sus aparatos bucales. Estos escarabajos cuentan con la capacidad de crear galerías dentro de los árboles, en estas galerías los hongos se establecen, desarrollan y causan enfermedades y muerte en los árboles (Fig. 4). Los escarabajos necesitan a los hongos porque les proporcionan alimento; los hongos necesitan al escarabajo porque los transporta al interior de los árboles, donde creemos que las proteasas podrían estar implicadas en los procesos que desencadenan que los árboles se enfermen y posteriormente mueran.

Fig 4. Enfermedad en árboles de Erythrina coralloides (colorín) asociada a la plaga conformada por un escarabajo ambrosial y su hongo asociado. A. Síntoma externo de corteza. B. Síntoma interno que muestra las galerías al interior del árbol en un corte longitudinal de trozo de corteza. C. Escarabajo ambrosial del tamaño de la punta de un lápiz. D. Síntoma externo que muestra las expulsiones de aserrín al exterior de las galerías. Las fotos fueron tomadas por Diana Sánchez en Tijuana, 2017 durante el Taller para la prevención y manejo ante la detección del Complejo de Escarabajos Ambrosiales organizado por el Servicio Nacional de Sanidad e Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA).

 

Agradecimientos

Se agradece al CONACyT que hizo posible esta investigación a través del financiamiento del proyecto 292399 FORDECyT-PRONACES. “Generación de estrategias científico-tecnológicas con un enfoque multidisciplinario e interinstitucional para afrontar la amenaza que representan los complejos ambrosiales en los sectores agrícola y forestal de México”.

 

Referencias bibliográficas

  • Erez, E., Fass, D., & Bibi, E. (2009). How intramembrane proteases bury hydrolytic reactions in the membrane. Nature, 459, 371–378. https://doi.org/10.1038/nature08146
  • Fu, H., Chung, K. R., Liu, X., & Li, H. (2020). Aaprb1, a subtilsin-like protease, required for autophagy and virulence of the tangerine pathotype of Alternaria alternata. Microbiological Research, 240(126537), 1–9. https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126537
  • Levin, E., Droby, S., Wisniewski, M., & Dardick, C. (2021). Role of Effector Proteins in the Virulence of Penicillium expansum on Apple Fruit. In Postharvest Pathology (pp. 1–19). Plant Pathology. https://doi.org/10.1007/978-3-030-56530-5_1
  • Levin, E., Kishore, A., Ballester, A. R., Raphael, G., Feigenberg, O., Liu, Y., Norelli, J., Gonzalez-Candelas, L., Wisniewski, M., & Droby, S. (2019). Identification of pathogenicity-related genes and the role of a subtilisin-related peptidase S8 (PePRT) in authophagy and virulence of Penicillium expansum on apples. Postharvest Biology and Technology, 149, 209–220. https://doi.org/10.1016/j.postharvbio.2018.10.011
  • Mótyán, J., Tóth, F., & Tőzsér, J. (2013). Research Applications of Proteolytic Enzymes in Molecular Biology. Biomolecules, 3(4), 923–942. https://doi.org/10.3390/biom3040923
  • Muszewska, A., Stepniewska-Dziubinska, M. M., Steczkiewicz, K., Pawlowska, J., Dziedzic, A., & Ginalski, K. (2017). Fungal lifestyle reflected in serine protease repertoire. Scientific Reports, 7(1), 1–12. https://doi.org/10.1038/s41598-017-09644-w
  • Nelson, D. L., & Cox, M. M. (2004). Principles of Biochemistry (fourth edi). Lehninger.
  • Rawlings, N. D., Barrett, A. J., Thomas, P. D., Huang, X., Bateman, A., & Finn, R. D. (2018). The MEROPS database of proteolytic enzymes, their substrates and inhibitors in 2017 and a comparison with peptidases in the PANTHER database. Nucleic Acids Research, 46, D624–D632. https://doi.org/10.1093/nar/gkx1134
  • Saitoh, H., Fujisawa, S., Ito, A., Mitsuoka, C., Berberich, T., Tosa, Y., Asakura, M., Takano, Y., & Terauchi, R. (2009). SPM1 encoding a vacuole-localized protease is required for infection-related autophagy of the rice blast fungus Magnaporthe oryzae. FEMS Microbiology Letters, 300(1), 115–121. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.2009.01769.x
  • Shi, L., Li, R., Liao, S., Bai, L., Lu, Q., & Chen, B. (2014). Prb1, a subtilisin-like protease, is required for virulence and phenotypical traits in the chestnut blight fungus. FEMS Microbiology Letters, 359(1), 26–33. https://doi.org/10.1111/1574-6968.12547
  • Xu, L., Wang, H., Zhang, C., Wang, J., Chen, A., Chen, Y., & Ma, Z. (2020). System-wide characterization of subtilases reveals that subtilisin-like protease FgPrb1 of Fusarium graminearum regulates fungal development and virulence. Fungal Genetics and Biology, 144(103449), 1–10. https://doi.org/10.1016/j.fgb.2020.103449

 

 

 

 

 

 

 

15 Mar 2024 09:22
De pequeños brincos a grandes saltos ¿Larvitas de moscas en fuga?

De pequeños brincos a grandes saltos ¿Larvitas de moscas en fuga?

Andrea Birke

Red de Manejo Biorracional de Plagas y Vectores

Los insectos son el grupo más biodiverso del planeta con cerca de 3.5 [ ... ]

Leer más...
13 Mar 2024 07:27
Galería virtual de los paisajes de Veracruz

Galería virtual de los paisajes de Veracruz

Elio Lagunes-Díaz, Griselda Benítez Badillo, Miguel Equihua Zamora, Luz Sánchez Landero

Se presenta una galería de realidad virtual de los ecosistemas [ ... ]

Leer más...
12 Mar 2024 07:26
Insectos en mar abierto

Insectos en mar abierto

Daniel Reynoso-Velasco y Rodolfo Novelo-Gutiérrez

Red de Biodiversidad y Sistemática

A pesar de que los insectos son el grupo más exitoso del planeta y están presentes en [ ... ]

Leer más...
11 Mar 2024 09:35
De bobos, actinos, islas y tesoros ocultos

De bobos, actinos, islas y tesoros ocultos

Noemi Matías1, Teresa González2, Juan E. Martínez1, Oscar Téllez2 y Salvador Rodríguez2 

Isla Clarión, en el Archipiélago de Revillagigedo, alberga [ ... ]

Leer más...
07 Mar 2024 09:11
Caballitos del diablo joya: los Calopterygidae

Caballitos del diablo joya: los Calopterygidae

José Antonio Gómez Anaya y Rodolfo Novelo Gutiérrez

Red de Biodiversidad y Sistemática

Los caballitos del diablo joya, miembros de la familia Calopterygidae, [ ... ]

Leer más...
06 Mar 2024 08:01
Superhéroes ocultos en las plantas

Superhéroes ocultos en las plantas

Yely Gabriela Rodríguez Mina1, Frédérique Reverchon2, José Antonio Guerrero Analco3

Los hongos que viven al interior de las plantas pueden ocasionar, de manera [ ... ]

Leer más...
05 Mar 2024 09:43
Tillandsia ionantha, una especie mexicana, no brasileña

Tillandsia ionantha, una especie mexicana, no brasileña

Juan José Ancona, Juan Pablo Pinzón, Patricia Hernández-Ledesma, Samuel Cruz-Esteban

Tillandsia ionantha fue descrita hace 169 años; desde [ ... ]

Leer más...
04 Mar 2024 07:56
Búhos en la ciudad: aliados imprescindibles para la sociedad

Búhos en la ciudad: aliados imprescindibles para la sociedad

Miguel San Martín y Rafael Villegas Patraca

USPAE

Aunque no lo parezca, los búhos cumplen un papel importante en el control de plagas [ ... ]

Leer más...
04 Mar 2024 07:52
¡Hay que florecer donde fuimos plantados!

¡Hay que florecer donde fuimos plantados!

Karina M. Grajales Tam

Camino rumbo a la escuela, con la cabeza agachada, buscando monedas, billetes o algún tesoro perdido, pero solo encuentro restos de [ ... ]

Leer más...
28 Feb 2024 06:33
Desparasita a tu perro y cuida tú salud

Desparasita a tu perro y cuida tú salud

Karla L. Tapia-Fierro y Andrés M. López

Red de Biología y Conservación de Vertebrados

Desparasita a tu perro continuamente para cuidar su salud y la de [ ... ]

Leer más...
27 Feb 2024 09:00
Dengue ¿cómo y quién lo transmite?

Dengue ¿cómo y quién lo transmite? métodos alternativos de control

Mireysi Torres Carrera, Luis Arturo Ibarra Juárez y Nicolaza Pariona Mendoza

Red de Estudios Moleculares Avanzados

El Dengue [ ... ]

Leer más...
26 Feb 2024 06:43
Contando y midiendo las costas

Contando y midiendo las costas 

M. Luisa Martínez

Red de Ecología Funcional

Las costas representan una estrecha franja en el mundo y en México, pero son el hogar del 40% de la población mundial, [ ... ]

Leer más...
22 Feb 2024 08:47
Beneficios de los hongos del suelo en la producción agrícola

Beneficios de los hongos del suelo en la producción agrícola:

Hongos solubilizadores de fósforo y micorrícicos arbusculares

Rosa María Arias Mota y Gabriela Heredia Abarca

El estudio de la agricultura [ ... ]

Leer más...
21 Feb 2024 07:25
Bacterias benéficas frente a la contaminación por metales pesados

Bacterias benéficas frente a la contaminación por metales pesados

Jaqueline de Jesús Jiménez Jiménez y Randy Ortiz Castro

Red de Estudios Moleculares Avanzados

La contaminación por metales pesados [ ... ]

Leer más...
20 Feb 2024 07:19
Papas agroecológicas, una solución a la contaminación

Papas agroecológicas, una solución a la contaminación

Gloria Carrión, Damaris Desgarennes y J. Francisco Castillo Esparza

Red de Biodiversidad y Sistemática

El uso de productos biológicos para [ ... ]

Leer más...
19 Feb 2024 09:12
Carbono en humedales urbanos de montaña

Carbono en humedales urbanos de montaña

María Elizabeth Hernández Alarcón y María Leticia Monge González 

Red de Manejo Biotecnológico de Recursos

El cambio climático es causado por las emisiones [ ... ]

Leer más...
15 Feb 2024 09:12
En la cuerda floja: el cableado eléctrico y la fauna silvestre

En la cuerda floja: el cableado eléctrico y la fauna silvestre

Ana Luisa Gómez Sánchez1, Juan José Barrios Gutiérrez1, Carlos Daniel Pinacho Pinacho2, Sonia Gallina-Tessaro3, Andrés M. López-Pérez3

Actualmente [ ... ]

Leer más...
14 Feb 2024 07:46
Mensajes invisibles: la comunicación química de los insectos

Mensajes invisibles: la comunicación química de los insectos

Patricia Romero Arellano y Viridiana Vega Badillo 

Los semioquímicos son un conjunto de sustancias químicas que transmiten información [ ... ]

Leer más...
13 Feb 2024 09:50
¿Quién fue el naturalista oficial del H.M.S. Beagle?

¿Quién fue el naturalista oficial del H.M.S. Beagle?

Alejandro Espinosa de los Monteros

Biología Evolutiva

Para conmemorar los 215 años del natalicio de Darwin, recuento una serie de sucesos que [ ... ]

Leer más...
09 Feb 2024 07:22
Xicotli data: acciones de ciencia abierta en pro de los polinizadores nativos

Xicotli data: acciones de ciencia abierta en pro de los polinizadores nativos

Equipo “Xicotli data”*

La crisis de la polinización no sólo se debe a los efectos negativos que tienen las acciones [ ... ]

Leer más...
08 Feb 2024 08:14
Cuando la luna se come al sol

Cuando la luna se come al sol

José G. García-Franco

Red Ecología Funcional

Los eclipses han maravillado al hombre desde la antigüedad. Eran considerados presagios de calamidades. Actualmente los [ ... ]

Leer más...
07 Feb 2024 06:51
Sismicidad en México

Sismicidad en México

Alexandro Medina Chena, Laura Alejandra Barradas Sánchez y Rafael Villegas Patraca

USPAE 

Desde el centro de la Tierra hasta su superficie, hay una distancia promedio de 6371 [ ... ]

Leer más...
02 Feb 2024 07:45
Helecho espada, invasor del Trópico Americano

Helecho espada, invasor del Trópico Americano

Salvador Gonzalez de León, Claudio Mota Vargas, Cristian Pinzón y Oscar Briones

Un helecho asiático se ha dispersado por América en especial en los [ ... ]

Leer más...
02 Feb 2024 06:54
Genes de resistencia a los antibióticos

Genes de resistencia a los antibióticos

Antonio Acini Vásquez-Aguilar

Red de biología evolutiva

La resistencia a los antibióticos es un problema salud pública global y es resultado del uso inadecuado [ ... ]

Leer más...
01 Feb 2024 08:51
Agua embotellada ¿qué tan pura es?

Agua embotellada ¿qué tan pura es?

Fabiola López Barrera, Robert Manson y Jorge Córdova Nieto 

¿Qué hay en una botella de plástico con agua? Estudios recientes muestran que contienen micro y [ ... ]

Leer más...
29 Ene 2024 07:23
La historia natural de las plántulas

La historia natural de las plántulas

Jorge González Astorga

Las plántulas son el resultado inmediato de la germinación, siendo la etapa del ciclo de vida que contiene el potencial para el desarrollo [ ... ]

Leer más...
25 Ene 2024 10:33
Las visitas guiadas: historias plantásticas en un jardín botánico

Las visitas guiadas: historias plantásticas en un jardín botánico

Orlik Gómez García

Las visitas guiadas a los jardines botánicos recrean los conocimientos científicos y los expresan de manera [ ... ]

Leer más...
23 Ene 2024 10:13
Tradición y ciencia: el uso de plantas con propiedades medicinales

Tradición y ciencia: el uso de plantas con propiedades medicinales 

Erika Valencia-Mejía, Juan L. Monribot-Villanueva, José A. Guerrero-Analco, Abraham Vidal-Limón

Red de Estudios Moleculares Avanzados

Históricamente, [ ... ]

Leer más...
22 Ene 2024 09:38
Huracanes ¿cómo disminuir su impacto?

Huracanes ¿cómo disminuir su impacto?

Sonia Morán-Rodríguez, A. Emmanuel Zúñiga-Tovar y Raymundo Dávalos-Sotelo 

Huracanes, daños, población expuesta

La magnitud de los daños y pérdidas [ ... ]

Leer más...
19 Ene 2024 07:09
Paso a pasito, ¡me estreso poquito!

Paso a pasito, ¡me estreso poquito!

Carolina Valdespino, Sergio Albino, Sonia Gallina y Alberto González

Red de Biología y Conservación de Vertebrados

Además de permitir la comparación del efecto [ ... ]

Leer más...
18 Ene 2024 07:21
Usando el sol para reducir el daño a mangos por moscas de la fruta

Usando el sol para reducir el daño a mangos por moscas de la fruta

Larissa Guillén y Martín Aluja

Describimos cómo aprovechando la luz solar se puede disminuir el ataque de un insecto a los valiosos [ ... ]

Leer más...
17 Ene 2024 07:12
El Chichimoco: especie emblemática que “ya casi no se ve”

El Chichimoco: especie emblemática que “ya casi no se ve”

Luis M. García Feria

En 1971, la Organización de las Naciones Unidas para la Educación, la Ciencia y la Cultura (UNESCO) desarrolló [ ... ]

Leer más...
17 Ene 2024 06:46
Registros de grisón en fincas cafetaleras de Veracruz

Registros de grisón (Galictis vittata) en fincas cafetaleras de Veracruz, ¿buena noticia para todos?

José Luis Torres-Aguilar, Armando Contreras-Hernández y Carolina Álvarez-Peredo

Red de Ambiente [ ... ]

Leer más...
07 Dic 2023 08:30
Las Ascidias, del subfilo urocordados

Las Ascidias, del subfilo urocordados

Alberto Rísquez Valdepeña

Las ascidias (conocidos también como Tunicados) son un grupo de animales marinos pertenecientes al filo Chordata (Cordados), que también [ ... ]

Leer más...
01 Dic 2023 07:55
Strepsiptera: el octavo orden

Strepsiptera: el octavo orden

Gerardo Quintos-Andrade; Jorge E. Valenzuela González

Los estrepsípteros son un grupo de insectos parásitos, con un modo de vida que pareciera salido de algún relato [ ... ]

Leer más...
01 Dic 2023 07:35
Anestesia: garantía en procedimientos con peces

Anestesia: garantía en procedimientos con peces

Adriana García Vásquez

Red de Biología Evolutiva

¿Sabías que en los peces al igual que en los humanos se usan anestésicos para diferentes procedimientos? [ ... ]

Leer más...
30 Nov 2023 08:27
La ciencia y la protección civil

La ciencia y la protección civil

Francisco Mendoza Fernández

En cualquier parte donde ocurre algún evento catastrófico, donde se percibe una condición de peligro inminente, o se alerta de algún [ ... ]

Leer más...
30 Nov 2023 08:25
¿Por qué no “vemos” las plantas?

¿Por qué no “vemos” las plantas?

Josué Román Vázquez1 y Brenda Yudith Bedolla García2

La ceguera vegetal es un problema biológico-social que pone énfasis en nuestro aparente desinterés [ ... ]

Leer más...
29 Nov 2023 09:48
Explorando la naturaleza a través del deporte

Explorando la naturaleza a través del deporte

Guillermo López Escalera Argueta

Oficina de comunicación

¿Alguna vez te has preguntado cómo la práctica de deportes en la naturaleza ha influido [ ... ]

Leer más...
29 Nov 2023 07:37
Cambios en la capacidad de los paisajes cafetaleros para conservar la biodiversidad

Cambios en la capacidad de los paisajes cafetaleros para conservar la biodiversidad

Robert H. Manson1, Vinicio Sosa Fernández1 y Carlos Cerdán Cabrera2 

La capacidad de albergar la biodiversidad [ ... ]

Leer más...
Artículos anteriores