Proteasas y hongos fitopatógenos

Jire Muñoz, Eric E. Hernández, Sobeida Sánchez y Diana Sánchez

Artículo publicado en el Portal Comunicación Veracruzana el día 07 de diciembre 2021

Los hongos fitopatógenos producen proteasas que son enzimas que pueden hidrolizar (cortar) a las proteínas de las plantas durante el proceso de infección y establecimiento de la enfermedad. De acuerdo con las características en su estructura y la forma en que llevan a cabo la hidrólisis, las proteasas se agrupan en múltiples familias. En el Instituto de Ecología A.C. (INECOL) estamos interesados en conocer los mecanismos de acción, así como la contribución de las proteasas de la familia S8 de hongos fitopatógenos asociados a escarabajos ambrosiales, al establecimiento de las enfermedades en árboles y plantas de interés ecológico o comercial. 

Palabras clave: Proteasas S8, hongos fitopatógenos, respuesta de defensa vegetal.

 

Con frecuencia, en las frutas y verduras que consumimos o en las plantas que tenemos en casa, podemos observar la presencia de manchas negras, pudriciones, hojas marchitas o mohos que hacen que los alimentos no sean agradables, y que nuestro jardín luzca enfermo o incluso moribundo. Estos daños suelen ser ocasionados por hongos fitopatógenos, microorganismos capaces de atacar a las plantas, enfermarlas e incluso matarlas. Las plantas poseen un sistema de defensa que les permite reconocer e intentar salvarse del ataque de los hongos. Imaginemos que las células vegetales son ciudades amuralladas, con guardias atentos al ataque del enemigo; en donde la muralla es la pared celular y sus sistemas de defensas son proteínas y otras moléculas que pueden detectar, inactivar o destruir al enemigo. En algunas ocasiones las defensas con las que cuenta la planta no son suficientes y el hongo logra la victoria a expensas de la planta. Ello lo consiguen en parte, mediante la secreción de enzimas llamadas proteasas que tienen la función de hidrolizar las proteínas de la planta, es decir son proteínas que destruyen proteínas.

Fig 1. Catálisis realizada por las proteasas de serina. A. Formación y ruptura de un enlace peptídico: el grupo amino de un aminoácido (grupo R2) desplaza al grupo hidroxilo de otro aminoácido (grupo R1) para formar el enlace peptídico (en amarillo). La reacción contraria es la ruptura de un enlace peptídico. La reacción de síntesis libera una molécula de agua y la reacción inversa rompe una molécula de agua (llamando a estas reacciones hidrolíticas). B. Estructura de las proteasas de serina con la tríada de aminoácidos catalíticos en el sitio activo: ácido aspártico (Asp), histidina (His) y serina (Ser). C. Ruptura del enlace peptídico (la acción de la proteasa está indicada con una línea punteada roja), la proteína al fragmentarse ya no cumple con su función celular. Las figuras fueron adaptadas de Erez et al., 2009; Nelson & Cox, 2004 y Mótyán et al., 2013 creada con BioRender.com por Eric Hernández.

 

Pero ¿cómo lo hacen? Las proteínas están formadas por aminoácidos que se conectan a través de enlaces peptídicos que se forman entre el grupo carboxilo de un aminoácido con el grupo amino del otro aminoácido (Fig. 1a). De acuerdo con la base de datos MEROPS, las proteasas son agrupadas en múltiples familias y la familia S8 (Serina endopeptidasa subtilisina y homólogos) se distingue por agrupar a proteasas con un sitio activo formado por la triada de aminoácidos: histidina (His), serina (Ser) y ácido aspártico (Asp; Fig. 1b) y que son los responsables de llevar a cabo la hidrólisis (Rawlings et al., 2018; Fig. 1c, Fig 2). La familia S8 es la más abundante y diversa en hongos e interesantemente existe un mayor número de proteasas de esta familia en aquellos hongos que están relacionados con las plantas (Muszewska et al., 2017), más aún, a esta familia se le ha correlacionado con los procesos de patogenicidad. Por ejemplo; la pérdida del gen PePRT que codifica una serina proteasa S8 secretada por el hongo fitopatógeno Penicillium expansum, disminuye la virulencia en frutos de manzana y afecta la morfología del hongo (Levin et al., 2019, 2021),  resultados similares se han obtenido en el hongo Magnaporthe oryzae (Saitoh et al., 2009).

Fig 2. Alineamiento de las secuencias de aminoacidos de diversas proteasas de la famila S8 de diferentes hongos fitopatógenos. Se muestra un fragmento de la secuencia donde se resalta en recuadros de color magenta los aminoacidos que conforman la triada catalitica, D: ácido aspártico, H: histidina y S:serina. La figura fue realizada por Eric Hernández utilizando el software Jalview.

 

 

La proteasa Prb1 está relacionada con la patogénesis y mediante mutantes donde el gen fue eliminado presentaron alteraciones fenotípicas como reducción de los conidios y de las hifas aéreas en Alternaria alternata, reducción de la esporulación en Cryphonectria parasitica y reducción de las tasas de crecimiento en Fusarium graminearum (Fu et al., 2020; Shi et al., 2014; Xu et al., 2020). Por lo que Xu y colaboradores (2020) propusieron que el gen Prb1 controla la virulencia de F. graminearum mediante diferentes vías: la producción de la toxina deoxinivalenol, la ruta de biosíntesis del glicerol y la autofagia (Fig. 3). 

Fig 3. Proteasas S8 secretadas en la interacción hongo fitopatógeno-planta. Las proteasas S8 (A-D) son secretadas durante el proceso de fitopatogenicidad. A. Bcser2 es producida por Botrytis cinerea,está asociada con la penetración de la célula huésped y en la esporulación.B. Prb1 esta relacionada con la patogénesis de A. alternataC. parasitica y F. graminearum.C. SPM1 de M. oryzae, está en la vacuola y es clave en la infección en arroz. D. PePRT homóloga a SPM1 secretada por P. expansum es un factor de virulencia. E. En respuesta, la planta produce proteasas para regular sus procesos de defensa y contribuir a su respuesta inmune. En contraparte, los hongos también pueden secretar inhibidores de proteasas (Organelos celulares: A= apoplasto, C= citosol, CL= cloroplastos, MC= membrana citoplasmática, N= Núcleo, PC= Pared celular, RE= Retículo endoplasmático, V= vacuola). La figura fue creada con BioRender.com por Jire Muñoz y Eric Hernández.

 

En el Instituto de Ecología A.C. (INECOL) estamos interesados en identificar las proteasas S8 que secretan algunos hongos fitopatógenos, en particular aquellos hongos que son simbiontes de los escarabajos ambrosiales. Los escarabajos ambrosiales son insectos del tamaño de la punta de un lápiz que transportan hongos simbiontes en sus aparatos bucales. Estos escarabajos cuentan con la capacidad de crear galerías dentro de los árboles, en estas galerías los hongos se establecen, desarrollan y causan enfermedades y muerte en los árboles (Fig. 4). Los escarabajos necesitan a los hongos porque les proporcionan alimento; los hongos necesitan al escarabajo porque los transporta al interior de los árboles, donde creemos que las proteasas podrían estar implicadas en los procesos que desencadenan que los árboles se enfermen y posteriormente mueran.

Fig 4. Enfermedad en árboles de Erythrina coralloides (colorín) asociada a la plaga conformada por un escarabajo ambrosial y su hongo asociado. A. Síntoma externo de corteza. B. Síntoma interno que muestra las galerías al interior del árbol en un corte longitudinal de trozo de corteza. C. Escarabajo ambrosial del tamaño de la punta de un lápiz. D. Síntoma externo que muestra las expulsiones de aserrín al exterior de las galerías. Las fotos fueron tomadas por Diana Sánchez en Tijuana, 2017 durante el Taller para la prevención y manejo ante la detección del Complejo de Escarabajos Ambrosiales organizado por el Servicio Nacional de Sanidad e Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA).

 

Agradecimientos

Se agradece al CONACyT que hizo posible esta investigación a través del financiamiento del proyecto 292399 FORDECyT-PRONACES. “Generación de estrategias científico-tecnológicas con un enfoque multidisciplinario e interinstitucional para afrontar la amenaza que representan los complejos ambrosiales en los sectores agrícola y forestal de México”.

 

Referencias bibliográficas

  • Erez, E., Fass, D., & Bibi, E. (2009). How intramembrane proteases bury hydrolytic reactions in the membrane. Nature, 459, 371–378. https://doi.org/10.1038/nature08146
  • Fu, H., Chung, K. R., Liu, X., & Li, H. (2020). Aaprb1, a subtilsin-like protease, required for autophagy and virulence of the tangerine pathotype of Alternaria alternata. Microbiological Research, 240(126537), 1–9. https://doi.org/10.1016/j.micres.2020.126537
  • Levin, E., Droby, S., Wisniewski, M., & Dardick, C. (2021). Role of Effector Proteins in the Virulence of Penicillium expansum on Apple Fruit. In Postharvest Pathology (pp. 1–19). Plant Pathology. https://doi.org/10.1007/978-3-030-56530-5_1
  • Levin, E., Kishore, A., Ballester, A. R., Raphael, G., Feigenberg, O., Liu, Y., Norelli, J., Gonzalez-Candelas, L., Wisniewski, M., & Droby, S. (2019). Identification of pathogenicity-related genes and the role of a subtilisin-related peptidase S8 (PePRT) in authophagy and virulence of Penicillium expansum on apples. Postharvest Biology and Technology, 149, 209–220. https://doi.org/10.1016/j.postharvbio.2018.10.011
  • Mótyán, J., Tóth, F., & Tőzsér, J. (2013). Research Applications of Proteolytic Enzymes in Molecular Biology. Biomolecules, 3(4), 923–942. https://doi.org/10.3390/biom3040923
  • Muszewska, A., Stepniewska-Dziubinska, M. M., Steczkiewicz, K., Pawlowska, J., Dziedzic, A., & Ginalski, K. (2017). Fungal lifestyle reflected in serine protease repertoire. Scientific Reports, 7(1), 1–12. https://doi.org/10.1038/s41598-017-09644-w
  • Nelson, D. L., & Cox, M. M. (2004). Principles of Biochemistry (fourth edi). Lehninger.
  • Rawlings, N. D., Barrett, A. J., Thomas, P. D., Huang, X., Bateman, A., & Finn, R. D. (2018). The MEROPS database of proteolytic enzymes, their substrates and inhibitors in 2017 and a comparison with peptidases in the PANTHER database. Nucleic Acids Research, 46, D624–D632. https://doi.org/10.1093/nar/gkx1134
  • Saitoh, H., Fujisawa, S., Ito, A., Mitsuoka, C., Berberich, T., Tosa, Y., Asakura, M., Takano, Y., & Terauchi, R. (2009). SPM1 encoding a vacuole-localized protease is required for infection-related autophagy of the rice blast fungus Magnaporthe oryzae. FEMS Microbiology Letters, 300(1), 115–121. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.2009.01769.x
  • Shi, L., Li, R., Liao, S., Bai, L., Lu, Q., & Chen, B. (2014). Prb1, a subtilisin-like protease, is required for virulence and phenotypical traits in the chestnut blight fungus. FEMS Microbiology Letters, 359(1), 26–33. https://doi.org/10.1111/1574-6968.12547
  • Xu, L., Wang, H., Zhang, C., Wang, J., Chen, A., Chen, Y., & Ma, Z. (2020). System-wide characterization of subtilases reveals that subtilisin-like protease FgPrb1 of Fusarium graminearum regulates fungal development and virulence. Fungal Genetics and Biology, 144(103449), 1–10. https://doi.org/10.1016/j.fgb.2020.103449

 

 

 

 

 

 

 

27 Jun 2022 08:35
¿Qué nos dicen los ácidos grasos del tejido adiposo de las ballenas jorobadas?

¿Qué nos dicen los ácidos grasos del tejido adiposo de las ballenas jorobadas? Janet Nolasco Soto1 y Luis Medrano González2

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana [ ... ]

Leer más...
23 Jun 2022 08:12
La transformación del paisaje cafetalero del centro de Veracruz

La transformación del paisaje cafetalero del centro de Veracruz Carlos Alberto López Arcadia y Martha Bonilla Moheno

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 23 [ ... ]

Leer más...
22 Jun 2022 07:13
¿Se pueden diferenciar los hongos comestibles de los venenosos?

¿Se pueden diferenciar los hongos comestibles de los venenosos? Gerardo Mata y Dulce Salmones

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 22 de junio 2022

Distinguir [ ... ]

Leer más...
21 Jun 2022 08:04
Abejas en las ciudades: Importancia y conservación

Abejas en las ciudades: Importancia y conservación Gerardo Quintos Andrade; Jorge E. Valenzuela González; Fernando Nicolalde Morejón

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana [ ... ]

Leer más...
20 Jun 2022 07:55
El uso (y abuso) de la categoría de subespecie

El uso (y abuso) de la categoría de subespecie  Octavio Rojas Soto, Alejandra Galindo Cruz y Claudio Mota Vargas

 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 20 de [ ... ]

Leer más...
16 Jun 2022 07:18
MAPIMI, un Observatorio Participativo Sociecológico (OPSE) con interés multidimensional

MAPIMI, un Observatorio Participativo Sociecológico (OPSE) con interés multidimensional Víctor Manuel Reyes Gómez y Elisabeth Huber-Sannwald

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación [ ... ]

Leer más...
15 Jun 2022 08:54
Chayote: alimento mesoamericano benéfico para la salud humana

Chayote: alimento mesoamericano benéfico para la salud humana Erika Valencia-Mejía, Juan L. Monribot-Villanueva, José A. Guerrero-Analco 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación [ ... ]

Leer más...
14 Jun 2022 07:58
Polinizadores incógnitos: Las moscas

Polinizadores incógnitos: Las moscas Sergio Ibáñez-Bernal y María Teresa Suárez-Landa

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 14 de junio 2022

Los insectos [ ... ]

Leer más...
13 Jun 2022 08:01
Cómo rehabilitar a tu dragón

Cómo rehabilitar a tu dragón Sergio Albino1 y Edna Diaz2

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 03 de junio 2022

La película que todos conocemos “Cómo entrenar [ ... ]

Leer más...
09 Jun 2022 09:58
Macro…¿qué? Una visión panorámica para entender la diversidad biológica

Macro…¿qué? Una visión panorámica para entender la diversidad biológica Fabricio Villalobos

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 09 de junio 2022

La vida [ ... ]

Leer más...
08 Jun 2022 07:18
La hierbabuena y sus parientes en el jardín

  La hierbabuena y sus parientes en el jardín Brenda Yudith Bedolla García y Luis Rey Flores Pérez

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 08 de junio 2022

Las [ ... ]

Leer más...
07 Jun 2022 07:52
La rata nopalera un roedor sui generis

  La rata nopalera un roedor sui generis   Alberto González-Romero y Perla D. Ventura-Rojas

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 07 de junio 2022

En este [ ... ]

Leer más...
06 Jun 2022 07:15
Qué SÍ es y que NO es “ciencia”

Qué SÍ es y que NO es “ciencia” Rogelio Macías Ordoñez 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 06 de junio 2022

La “ciencia” no asegura nada, descubre [ ... ]

Leer más...
02 Jun 2022 05:51
Nueve datos curiosos que no sabías de química

Nueve datos curiosos que no sabías de química José Luis Olivares Romero, Israel Bonilla Landa, Liliette Barcelona Cazanave

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana [ ... ]

Leer más...
01 Jun 2022 07:43
El suelo: historias bajo las raíces de los manglares

El suelo: historias bajo las raíces de los manglares Ana Laura Lara-Domínguez, Ma. Del Carmen Martínez García, Eduardo Sáinz Hernández, Víctor Manuel Vásquez Reyes

Artículo publicado en la [ ... ]

Leer más...
31 May 2022 06:21
Las 8 inesperadas formas en las que los anfibios son importantes

Las 8 inesperadas formas en las que los anfibios son importantes Adriana Sandoval Comte y Juan M. Díaz García 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 31 de mayo [ ... ]

Leer más...
30 May 2022 07:10
Agua contaminada y fitotecnologías

Agua contaminada y fitotecnologías Eugenia J. Olguín

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 30 de mayo 2022

Las fitotecnologías son “Soluciones Basadas en [ ... ]

Leer más...
26 May 2022 07:36
La erosión del suelo y sus repercusiones

La erosión del suelo y sus repercusiones César Augusto Gallo Gómez, Alexandro Medina Chena, Óscar Muñoz Jiménez y Rafael Villegas Patraca

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación [ ... ]

Leer más...
25 May 2022 07:42
Percepciones sobre la gestión de los árboles urbanos, aliados contra las altas temperaturas en Xalapa

Percepciones sobre la gestión de los árboles urbanos, aliados contra las altas temperaturas en Xalapa Nadia Olinka Gómez Luna y Orlik Gómez García

Artículo publicado en la Crónica y el Portal [ ... ]

Leer más...
24 May 2022 08:21
Desmitificando el tema: Curiosidades evolutivas del pene en primates y similitudes con el hombre

Desmitificando el tema: Curiosidades evolutivas del pene en primates y similitudes con el hombre Juan Carlos Serio Silva 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el [ ... ]

Leer más...
23 May 2022 08:14
Brotes de bambú, un nuevo alimento para México

Brotes de bambú, un nuevo alimento para México Ma. Teresa Mejia-Saulés y Mauricio Mora Tello 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 23 de mayo 2022

Los brotes [ ... ]

Leer más...
20 May 2022 05:46
Día Mundial de las Abejas

Mayo 20 - Día Mundial de las Abejas Paola A. Gonzales Vanegas y Carlos A. Cultid-Medina

Esta semana es momento de conmemorar a unos pequeños seres que son de gran importancia para nuestra seguridad [ ... ]

Leer más...
19 May 2022 08:01
Lombrices de tierra…¿de colores?

Lombrices de tierra…¿de colores? Carlos Fragoso

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 19 de mayo 2022

Las lombrices de tierra presentan colores que la mayoría [ ... ]

Leer más...
18 May 2022 08:11
Hongos: materia prima para la medicina

Hongos: materia prima para la medicina David Ramos, Leticia Montoya, Victor M. Bandala y Antero Ramos

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 18 de mayo 2022

Los [ ... ]

Leer más...
17 May 2022 06:37
La marchitez de los cultivos causada por los hongos Fusarium

La marchitez de los cultivos causada por los hongos Fusarium Gloria Carrión y Damaris Desgarennes 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 17 de mayo 2022

Las [ ... ]

Leer más...
16 May 2022 09:44
Conservando la biodiversidad amenazada mediante áreas protegidas comunitarias y privadas

 

Conservando la biodiversidad amenazada mediante áreas protegidas comunitarias y privadas Paulina García Bañuelos y Eduardo O. Pineda Arredondo

Artículo publicado en la Crónica y el Portal [ ... ]

Leer más...
13 May 2022 07:47
El maíz nativo de Coacoatzintla, Veracruz

El maíz nativo de Coacoatzintla, Veracruz Rosa María González Amaro, Héctor Armando Contreras Hernández y Carlos Isaías Flores Romero

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación [ ... ]

Leer más...
12 May 2022 07:09
Escarabajos, diversidad funcional e importancia

Escarabajos, diversidad funcional e importancia Cuauhtémoc Deloya y José F. Dzul Cauich

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 12 de mayo 2022

Conocer la historia [ ... ]

Leer más...
11 May 2022 07:23
Los colores del mar: mareas rojas, bioluminiscencia y dinoflagelados

Los colores del mar: mareas rojas, bioluminiscencia y dinoflagelados Bertha Pérez Hernández y Tobías Portillo Bobadilla

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el [ ... ]

Leer más...
09 May 2022 12:50
Las aves y los glucocorticoides

Las aves y los glucocorticoides Carolina Valdespino y Luis Morales Cid

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 09 de mayo 2022

Sin duda, las aves forman uno de [ ... ]

Leer más...
06 May 2022 03:54
El chinine, un aguacate silvestre nativo de México

El chinine, un aguacate silvestre nativo de México José de Jesús Pale Pale y Francisco G. Lorea-Hernández  

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 02 de mayo [ ... ]

Leer más...
06 May 2022 03:48
¿Qué entendemos por hábitat y qué importancia tiene para la fauna?

¿Qué entendemos por hábitat y qué importancia tiene para la fauna? Sonia Gallina

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 06 de mayo 2022

El hábitat puede ser [ ... ]

Leer más...
04 May 2022 08:28
Cuando los lazos más débiles en reñida son los más fuertes

Cuando los lazos más débiles en reñida son los más fuertes Israel Bonilla-Landa, Alfonso Reyes-Luna y José Luis Olivares-Romero

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana [ ... ]

Leer más...
03 May 2022 07:23
Nuestro fósforo de cada día

Nuestro fósforo de cada día Karla Tapia Fierro, Beatriz E. Marín Castro, Sandra Rocha

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 03 de mayo 2022

El fósforo es [ ... ]

Leer más...
28 Abr 2022 08:03
Jardín etnobiológico en el Jardín Botánico Fco. J. Clavijero

 

Jardín etnobiológico en el Jardín Botánico Fco. J. Clavijero Andrew P. Vovides, Milton H. Díaz-Toribio, Victoria Sosa

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana [ ... ]

Leer más...
27 Abr 2022 11:19
Ciencia del diseño

Ciencia del diseño Guillermo López Escalera Argueta

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 27 de abril 2022

El ser humano desde el inicio ha tenido la necesidad [ ... ]

Leer más...
26 Abr 2022 10:34
De carnívoro a carnívoro: interacciones de mamíferos del orden Carnívora

De carnívoro a carnívoro: interacciones de mamíferos del orden Carnívora Gabriel Andrade-Ponce y Salvador Mandujano

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 26 [ ... ]

Leer más...
25 Abr 2022 10:29
El éxito de los escarabajos estercoleros exóticos

El éxito de los escarabajos estercoleros exóticos Andrea Esquivel Román, Daniel González Tokman y Wesley Dáttilo

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 25 de [ ... ]

Leer más...
22 Abr 2022 08:13
Naucóridos: chinches del agua

Naucóridos: chinches del agua Daniel Reynoso-Velasco y Rodolfo Novelo-Gutiérrez

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 14 de abril 2022

Los naucóridos son insectos [ ... ]

Leer más...
21 Abr 2022 08:38
¿Escasez de arena? Una mirada a la otra cara de nuestro planeta

¿Escasez de arena? Una mirada a la otra cara de nuestro planeta Miguel Equihua Zamora y Griselda Benítez Badillo

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 21 de [ ... ]

Leer más...
Artículos anteriores