Metalotioneínas, proteínas importantes para su aprovechamiento en la ecología

Mónica Muñoz, Rogelio Rodríguez, Diana Sánchez y Eric Hernández

Los metales pesados son requeridos por los seres vivos para algunas funciones celulares, sin embargo, algunos metales como el mercurio y el plomo pueden ejercer efectos nocivos. Debido a una elevada actividad antropogénica, se registra una alta contaminación por metales pesados en muchos ambientes naturales.

Afortunadamente los seres vivos cuentan con mecanismos que les ayuda a lidiar con este problema de toxicidad y algunos de estos mecanismos incluyen la participación de unas proteínas conocidas como metalotioneínas. Actualmente en el INECOL estamos interesados en estudiar estas proteínas en hongos fitopatógenos con el propósito de entender su participación en los procesos de patogenicidad y su relación en la tolerancia a metales pesados.

Palabras clave: metales pesados, metalotioneínas, Fusarium kuroshium

Los metales pesados (MeP) están formados por un grupo de elementos químicos que poseen una alta densidad en su forma pura (mayor a 4 g/cm3), pero forman minerales en la naturaleza. Algunos de ellos como hierro (Fe), cobalto (Co), cobre (Cu), manganeso (Mg), molibdeno (Mo) y zinc (Zn) son requeridos en pequeñas cantidades por los organismos vivos como componentes estructurales de las proteínas o para la función correcta de numerosas enzimas1 (Figura 1). Recordando que, las enzimas son proteínas que funcionan como catalizadores de reacciones bioquímicas.

Otros metales como el mercurio (Hg), plomo (Pb), cromo (Cr), arsénico (As), cadmio (Cd) y uranio (U) son tóxicos, ejercen efectos nocivos sobre los seres vivos y les causan daños como: interrupción de la división celular, ruptura de las membranas celulares, inhibición del crecimiento2, alteración de la estructura y la función de muchas proteínas, mediando su agregación patológica. Asimismo, se reconoce que los MeP disminuyen la viabilidad de las células en animales3, son causantes de cambios en la actividad enzimática antioxidante en plantas3 y de forma interesante, son responsables de afectar la supervivencia y las tasas de crecimiento, de los peces en poblaciones naturales y también en muestras producidas en laboratorio4.

Como consecuencia de la elevada actividad antropogénica, así como un uso excesivo de compuestos químicos en la agricultura3, actualmente se registra un importante incremento de la contaminación por MeP en los ambientes marinos y terrestres5, destacando el mercurio (Hg), cadmio (Cd), plomo (Pb) y cromo (Cr) por su alta toxicidad. Afortunadamente los seres vivos tanto eucariontes como procariontes, han desarrollado diversas estrategias para enfrentar concentraciones nocivas de estos MeP (ejemplo en las bacterias; Figura 2).

Como se muestra en la Figura 2, una de las estrategias que emplean los organismos para contrarrestar la toxicidad por MeP es el uso de las metalotioneínas (MTs) una familia de proteínas que se caracteriza por ser ubicuas en la naturaleza, tener una masa molecular pequeña, presentar un alto porcentaje de cisteínas (15-33%) y una fuerte afinidad de unión a metales6–10 (Figura 3). 

¿Qué papel juegan estas proteínas en los hongos?—En los estudios más actuales, con el modelo de la levadura del pan (Saccharomyces cerevisiae), se sabe que las MTs son importantes como reservorio de metales esenciales y que le ayudan a combatir la toxicidad de MeP y el estrés oxidativo5. En otros hongos, las MTs se han relacionado con la protección contra MeP como (Cd), al igual que con el manejo de los niveles de metales esenciales como (Cu) y (Zn)11. Debido a que un gran porcentaje de patógenos tanto en humanos como de plantas son hongos, son de hacer notar los estudios que revelan la relación funcional entre las MTs y el proceso de infección que los hace patogénicos (Figura3). Por ejemplo, Magnaporthe grisea es un hongo que infecta y daña a las hojas de arroz. En este hongo hay una metalotioneína escencial para la formación de la estructura infectiva del hongo, sin la cual, es incapaz de causar enfermedad al arroz12. En otros ejemplos las evidencias sugieren que los hongos son capaces de utilizar las MTs para protegerse y favorecer la infección13–15. Sin embargo, a pesar de sus sorprendentes propiedades, son escasos los trabajos sobre las funciones de las MTs en la patogénesis de hongos filamentosos y en otros organismos. 

¿Qué aplicaciones potenciales se proponen para las MTs?—A pesar de que su estudio no es completo, ya se les propone como moléculas biomarcadoras de contaminación acuática, se ha planteado que pueden ser producidas en gusanos de tierra y aplicada así a la detoxificación de campos agrícolas cercanos a zonas industriales en la India16. Además, las plantas transgénicas sobrexpresando MTs son capaces de tolerar mejor la contaminación por MeP17. Desde el punto de la biotecnología, por un lado, Irvine18 y colaboradores desarrollaron recientemente un biosensor a base de MTs para detectar arsénico y mercurio y por el otro, las MTs están siendo utilizadas en la producción de nano materiales para remover MeP19,20.

Actualmente en los laboratorios de Proteómica y Biología molecular de la REMAv del INECOL y en colaboración con el Dr. Rogelio Rodríguez de la Facultad de Química de la UNAM, estamos interesados en estudiar las MTs de hongos fitopatógenos con el propósito inicial de entender su participación en los procesos de patogenicidad. Para ello, se utiliza como modelo de estudio a las MTs del hongo fitopatógeno emergente Fusarium kuroshium. Hemos podido detectar al menos tres MTs en este organismo y una de ellas parece ser esencial para la infección. Por ello, estamos interesados en entender su participación en la patogénesis, así como su papel en la tolerancia del hongo a MeP a través de aproximaciones bioquímicas. Todo ello encaminado a contribuir, en el desarrollo de aplicaciones moleculares que puedan usarse en el campo de la agricultura, la ecología y para la producción de herramientas biotecnológicas (Figura 4).

 

Agradecimientos

Se agradece al CONACyT que hizo posible esta investigación a través del financiamiento del proyecto 292399 FORDECyT-PRONACES. “Generación de estrategias científico-tecnológicas con un enfoque multidisciplinario e interinstitucional para afrontar laamenaza que representan los complejos ambrosiales en los sectores agrícola y forestal de México”.

Referencias 

  • A. J. Guerra and D. P. Giedroc, in Comprehensive Inorganic Chemistry II, Elsevier, 2013, pp. 35–49.
  • U. M. Engwa GA, Ferdinand PU, Nwalo FN, Poisoning in the Modern World - New Tricks for an Old Dog?, IntechOpen, 2019.
  • Md. K. Hasan, Y. Cheng, M. K. Kanwar, X.-Y. Chu, G. J. Ahammed and Z.-Y. Qi, Frontiers in Plant Science, , DOI:10.3389/fpls.2017.01492.
  • D. G. Sfakianakis, E. Renieri, M. Kentouri and A. M. Tsatsakis, Environmental Research, 2015, 137, 246–255.
  • S. Chatterjee, S. Kumari, S. Rath, M. Priyadarshanee and S. Das, Metallomics, 2020, 12, 1637–1655.
  • M. J. Cismowski, S. S. Narula, I. M. Armitage, M. L. Chernaik and P. C. Huang, Journal of Biological Chemistry, 1991, 266, 24390–24397.
  • E. Carpenè, G. Andreani and G. Isani, Journal of Trace Elements in Medicine and Biology, 2007, 21, 35–39.
  • D. E. K. Sutherland and M. J. Stillman, Metallomics, 2011, 3, 444.
  • T. Yang, Y.-K. Li, M.-L. Chen and J.-H. Wang, Chinese Chemical Letters, 2015, 26, 1496–1501.
  • A. C. S. Cabral, J. Jakovleska, A. Deb, J. E. Penner-Hahn, V. L. Pecoraro and E. Freisinger, JBIC Journal of Biological Inorganic Chemistry, 2018, 23, 91–107.
  • M. Capdevila and S. Atrian, JBIC Journal of Biological Inorganic Chemistry, 2011, 16, 977–989.
  • S. L. Tucker, C. R. Thornton, K. Tasker, C. Jacob, G. Giles, M. Egan and N. J. Talbot, The Plant Cell, 2004, 16, 1575–1588.
  • C. Ding, R. A. Festa, Y.-L. Chen, A. Espart, Ò. Palacios, J. Espín, M. Capdevila, S. Atrian, J. Heitman and D. J. Thiele, Cell Host & Microbe, 2013, 13, 265–276.
  • C. Cabot, S. Martos, M. Llugany, B. Gallego, R. Tolrà and C. Poschenrieder, Frontiers in Plant Science, , DOI:10.3389/fpls.2019.01171.
  • D. Lorenzo-Gutiérrez, L. Gómez-Gil, J. Guarro, M. I. G. Roncero, A. Fernández-Bravo, J. Capilla and L. López-Fernández, Metallomics, 2019, 11, 1230–1240.
  • A. Yuvaraj, M. Govarthanan, N. Karmegam, M. Biruntha, D. S. Kumar, M. Arthanari, R. K. Govindarajan, S. Tripathi, S. Ghosh, P. Kumar, S. Kannan and R. Thangaraj, Chemosphere, , DOI:10.1016/j.chemosphere.2020.129240.
  • Md. K. Hasan, Y. Cheng, M. K. Kanwar, X.-Y. Chu, G. J. Ahammed and Z.-Y. Qi, Frontiers in Plant Science, , DOI:10.3389/fpls.2017.01492.
  • G. Irvine, S. Tan and M. Stillman, Biosensors, 2017, 7, 14.
  • T. Yang, Y.-K. Li, M.-L. Chen and J.-H. Wang, Chinese Chemical Letters, 2015, 26, 1496–1501.
  • Q. Xiao, J. Han, C. Jiang, M. Luo, Q. Zhang, Z. He, J. Hu and G. Wang, ACS Omega, 2020, 5, 2893–2898.

 

Pies de figura

Fig 1. Representación de la estructura tridimensional de algunas proteínas caracterizadas por emplear metales para su función. El código en mayúsculas indica el registro de acceso de la proteína. Las figuras fueron elaboradas por los autores empleando la información disponible en el Banco de Datos sobre Proteínas (https://www.rcsb.org).

Fig 2. Mecanismos utilizados por las bacterias para combatir la toxicidad provocada por los metales pesados. Algunos iones metálicos pueden ser atrapados en el interior de sustancias poliméricas extracelulares (EPS; 1), o intracelulares como las metalotioneínas (MT; 2) y otros quelantes endógenos. Pueden ser exportados activamente por transportadores (4), antes o después de su conversión enzimática (3), la cual también puede conducir a su inmobilización intracelular (5,6,7; Adaptado de Chatterjee et al., 2020).

Fig 3. Metalotioneínas de diversos hongos. En el panel A se muestra una comparación de las secuencias de las proteínas de varias metalotioneínas de hongos. Los aminoácidos que son iguales (conservados) se indican en color rojo y los aminoácidos cisteínas se marcan con flechas de color verde. En el panel B se esquematiza una interacción entre un hongo patógeno y una planta. Las plantas pueden utilizar sus reservas de metales para limitar el crecimiento del hongo; mientras el hongo podría utilizar sus MTs para secuestrar estos metales y establecer la infección. En C se muestra la representación de la estructura tridimensional para la metalotioneína de la levadura del pan (Saccharomyces cerevisiae). 

Fig 4. Esquema de las posibles aplicaciones de las metalotioneínas de los hongos fitopatógenos. Estas proteínas puedan usarse en el campo de la agricultura, la ecología y para la producción de herramientas biotecnológicas.

Las figuras 3 y 4 fueron concebidas y elaboradas por los autores.

26 Sep 2022 08:11
Uso del debris de insectos como biofertilizantes

Uso del debris de insectos como biofertilizantes

Luis Arturo Ibarra-Juárez1,3, Ana Leydi González-Coutiño2, Yurani Candelaria López-Gutú2, Leonel López-Sandoval2, Nicolaza Pariona-Mendoza3

Artículo [ ... ]

Leer más...
22 Sep 2022 07:48
ADN: Un libro, múltiples historias

ADN: Un libro, múltiples historias

Cindy S. Molina Ruiz; Juan S. Gómez Díaz; Trevor Williams

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 22 de septiembre 2022

La epigenética [ ... ]

Leer más...
21 Sep 2022 07:52
Los servicios ambientales de los cafetales

Los servicios ambientales de los cafetales

Robert H. Manson, Sergio López Ramírez y Omar Camacho Ponce

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 21 de septiembre [ ... ]

Leer más...
20 Sep 2022 07:54
Marcaje, recaptura y movimiento de escarabajos: las especies del futuro

Marcaje, recaptura y movimiento de escarabajos: las especies del futuro

Alfonso Díaz Rojas y Lucrecia Arellano Gámez

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 20 [ ... ]

Leer más...
19 Sep 2022 09:11
¿Como cuál rana elegimos ser?

¿Como cuál rana elegimos ser?

Denisse Maldonado-Sánchez1, Sergio A. Cabrera-Cruz2, Eva María Piedra-Malagón

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 19 de septiembre [ ... ]

Leer más...
15 Sep 2022 08:19
Esta miel no es como las otras

 

Esta miel no es como las otras

Claudia Gallardo-Hernández1, Daniela Gómez-Velasco1, María Toledo Garibaldi2, Luciana Porter- Bolland1

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación [ ... ]

Leer más...
14 Sep 2022 08:23
Descomposición de hojarasca: eterno retorno

Descomposición de hojarasca: eterno retorno

Claudia Alvarez-Aquino1, Guadalupe Williams-Linera2, Javier Tolome2

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 14 de septiembre [ ... ]

Leer más...
14 Sep 2022 08:18
Diseño de moléculas asistidos por computadoras

Diseño de moléculas asistidos por computadoras

Abraham Vidal Limón

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 13 de septiembre 2022

Con la ayuda de las computadoras [ ... ]

Leer más...
12 Sep 2022 07:39
Los caballitos politóridos

Los caballitos politóridos

Rodolfo Novelo-Gutiérrez y Daniel Reynoso-Velasco

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 12 de septiembre 2022

Los Polythoridae son [ ... ]

Leer más...
09 Sep 2022 07:56
Helechos pioneros: los colonizadores de las pirámides

Helechos pioneros: los colonizadores de las pirámides

Klaus Mehltreter1

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 06 de septiembre 2022

Se presentan las características [ ... ]

Leer más...
08 Sep 2022 07:02
Bacterias: ¿cómo benefician a las plantas?

Bacterias: ¿cómo benefician a las plantas?

Elvis Marian Cortazar Murillo

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 08 de septiembre 2022

Las bacterias mantienen [ ... ]

Leer más...
07 Sep 2022 08:31
Azolla ¿un beneficio o perjuicio?

Azolla ¿un beneficio o perjuicio?

Karina M. Grajales Tam2 y Daniel Tejero Diez2 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 07 de septiembre 2022

Las historias de [ ... ]

Leer más...
06 Sep 2022 08:04
Cultivo y conservación de quelites

Cultivo y conservación de quelites

Carlos Aldair Zárate Pérez 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 05 de septiembre 2022

Los quelites son un diverso grupo [ ... ]

Leer más...
01 Sep 2022 08:54
Los escarabajos pirinola

Los escarabajos pirinola

Roberto Arce-Pérez y Andrés Ramírez Ponce 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 31 de agosto 2022

Se conoce como “pirinolas de [ ... ]

Leer más...
31 Ago 2022 08:36
Los insectos, fuente de innovaciones biotecnológicas

Los insectos, fuente de innovaciones biotecnológicas

Luis Arturo Ibarra-Juárez1, Juljeneth López-Santizo2, Ioreni Margarita Hernández-Velázquez3, Jesús Alejandro Zamora-Briseño4 

Artículo publicado [ ... ]

Leer más...
30 Ago 2022 08:11
Formas vemos, plasticidad no conocemos

Formas vemos, plasticidad no conocemos

Andrea Esquivel-Román, Ek del Val de Gortari y Magdalena Cruz Rosales

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 30 de agosto [ ... ]

Leer más...
29 Ago 2022 13:13
La investigación científica y la revolución industrial 4.0

La investigación científica y la revolución industrial 4.0

Francisco Mendoza

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 29 de agosto 2022

La historia de la humanidad [ ... ]

Leer más...
25 Ago 2022 08:07
El arte del montaje

El arte del montaje

Jorge Gabriel Sánchez-Ken

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 25 de agosto 2022

El arte del montaje es la forma más óptima como se preservan [ ... ]

Leer más...
24 Ago 2022 07:35
Escarabajos rodadores: selección sexual y cuidado parental

Escarabajos rodadores: selección sexual y cuidado parental

Ivette A. Chamorro-Florescano 1, Janet Nolasco Soto 2, Alfonso Díaz Rojas 3

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación [ ... ]

Leer más...
23 Ago 2022 07:38
Los árboles de México que sangran

Los árboles de México que sangran

Alexis Arriaga Ramírez, Leonel López Toledo y Moisés Méndez Toribio

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 23 de agosto [ ... ]

Leer más...
22 Ago 2022 07:52
Llegó la mosca negra del higo

Llegó la mosca negra del higo

Rodrigo Lasa y Andrea Birke

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 22 de agosto 2022

La mosca negra del higo, Silba adipata (Diptera: [ ... ]

Leer más...
18 Ago 2022 07:53
Cuidado con los hongos tóxicos

Cuidado con los hongos tóxicos

Ángel Emmanuel Saldivar1, Enrique Cesar Crivelli1

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 18 de agosto 2022

En nuestro país hay [ ... ]

Leer más...
17 Ago 2022 08:14
Y …. capulín colorado, este cuento no ha acabado

Y …. capulín colorado, este cuento no ha acabado

Maite Lascurain1, Edelmira Linares2 y Robert Bye2

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 17 de agosto 2022

Nuestro [ ... ]

Leer más...
16 Ago 2022 07:57
Un mundo de plástico: ¿Cómo llegamos hasta aquí?

Un mundo de plástico: ¿Cómo llegamos hasta aquí?

Betsabé Ruiz Guerra y Cecilia Díaz-Castelazo

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 16 de agosto 2022

Hubo [ ... ]

Leer más...
15 Ago 2022 11:45
El manglar que el tiempo olvidó

El manglar que el tiempo olvidó

Jorge López Portillo, Gabriela Vázquez, Susana Alvarado, Carlos Burelo, José García Franco y Victor Vásquez Reyes

Artículo publicado en la Crónica y el Portal [ ... ]

Leer más...
12 Ago 2022 07:03
La herramienta digital de la nueva era para la divulgación

La herramienta digital de la nueva era para la divulgación

Guillermo López Escalera Argueta

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 28 de julio 2022

Breve reflexión [ ... ]

Leer más...
11 Ago 2022 07:53
Agua que no has de beber...  está en el dosel del bosque

Agua que no has de beber...  está en el dosel del bosque

José G. García Franco y Gabriela Vázquez

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 11 de agosto 2022

Gran [ ... ]

Leer más...
10 Ago 2022 07:29
Hongos medicinales y comestibles: aliados de la salud humana

Hongos medicinales y comestibles: aliados de la salud humana

Dulce Salmones y Gerardo Mata

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 10 de agosto 2022

El descubrimiento [ ... ]

Leer más...
10 Ago 2022 07:25
Hablando con nuestro jardín etnobiológico: la comunicación interpretativa

Hablando con nuestro jardín etnobiológico: la comunicación interpretativa

Orlik Gómez García y Oriana Gómez Luna

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 10 [ ... ]

Leer más...
09 Ago 2022 07:09
Los virus como insecticidas biológicos

No todos los virus son malos – los virus como insecticidas biológicos

Cindy S. Molina Ruiz; Juan S. Gómez Díaz; Trevor Williams

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana [ ... ]

Leer más...
09 Ago 2022 07:06
Las jacarandas

Las jacarandas

Sonia Galicia1, Olinda Velázquez2 y Víctor E. Luna3

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 26 de julio 2022

Las jacarandas son árboles con flores [ ... ]

Leer más...
08 Ago 2022 07:34
Los coleópteros: una quinta parte del mundo viviente

Los coleópteros: una quinta parte del mundo viviente

Leonardo Delgado, Eder F. Mora-Aguilar y Andrés Ramírez Ponce

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 08 de [ ... ]

Leer más...
08 Ago 2022 07:26
Pastizales tropicales y emisiones de carbono

Pastizales tropicales y emisiones de carbono

Ángel Héctor Hernández Romero1, Oscar Briones2 y Yareni Perroni1

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 25 de julio [ ... ]

Leer más...
04 Ago 2022 07:00
El verdadero costo del auto eléctrico

El verdadero costo del auto eléctrico Alberto Rísquez y Arturo Sánchez

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 04 de agosto 2022

Es bien sabido que, los autos [ ... ]

Leer más...
04 Ago 2022 06:54
Vida de perros una larga historia juntos

Vida de perros una larga historia juntos Griselda Benítez Badillo y Miguel Equihua Zamora

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 21 de julio 2022

El día 21 de [ ... ]

Leer más...
03 Ago 2022 07:24
La importancia de conocer nuestras maderas

La importancia de conocer nuestras maderas Carolina Madero Vega y Guillermo Ángeles Álvarez

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 03 de agosto 2022

El conocimiento [ ... ]

Leer más...
03 Ago 2022 07:16
Cinturones verdes para la vida

Cinturones verdes para la vida Oscar Muñoz Jiménez, César Gallo Gómez y Rafael Villegas Patraca*

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 02 de agosto 2022

Los [ ... ]

Leer más...
02 Ago 2022 08:04
¿Fertilizantes caros, porqué?... ¡si podemos hacerlos en casa!

¿Fertilizantes caros, porqué?... ¡si podemos hacerlos en casa! Mario Domínguez-Gutiérrez, Itzel Moctezuma-Pérez, Rigoberto Gaitán-Hernández e Isabelle Barois-Boullard

Artículo publicado [ ... ]

Leer más...
02 Ago 2022 07:55
Colibrí coroniazul

Colibrí coroniazul  Alexandro Medina Chena* y Rafael Villegas Patraca 

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana el 18 de julio 2022

Anidamiento y crianza del colibrí [ ... ]

Leer más...
01 Ago 2022 08:34
Reposicionamiento farmacológico; nuevos usos de medicamentos conoci

 

Reposicionamiento farmacológico; nuevos usos de medicamentos conocidos Carolina Montiel Gabriel y Yoshajandith Aguirre Vidal

Artículo publicado en la Crónica y el Portal Comunicación Veracruzana [ ... ]

Leer más...
Artículos anteriores